1983年，宿敌泽法尔和戈迪为了月谷居民的命运展开了一场旷日持久的战斗。泽法尔一直在努力窃取民众的生命力来充实自己的力量，而人民的守护者戈迪则一直在为民众的自由而战，守护着他们的自由。戈迪在艰苦卓绝的战斗中取得了胜利，但也耗尽了生命力，人们认为泽法尔已经被消灭了。然而，泽法尔只是操纵了自己的肉身，退却了，准备日后再战。五年后的今天，戈迪的神谕者索尼亚提醒他，泽法尔已意外从沉睡中苏醒，再次踏上征程，意图彻底征服月谷。由于戈迪已无力赢得与泽法尔的最终决战，因此只有一个选择，那就是彻底击败泽法尔。戈迪必须找到并培养一个可能的继任者，以结束泽菲尔的暴政和对只追求和平的月谷公民的统治野心......这个继任者名叫杰森·米斯特里亚。

在上一次试图击败海王（杰森·莫玛 Jason Momoa 饰）未果后，黑蝠鲼（叶海亚·阿卜杜勒-迈丁 Yahya Abdul-Mateen II 饰）依然不甘放弃为父报仇，誓要消灭海王。这一次，他找到了传说中的黑暗三叉戟，释放出古老的邪恶力量，比以往更来势汹汹。为了与之抗衡，海王向被囚禁狱中的弟弟奥姆（也是前亚特兰蒂斯国王，帕特里克·威尔森 Patrick Wilson 饰）求助，组成了出乎意料的联盟。他俩必须抛弃前仇旧怨，携手并肩作战，才能从即将到来的灾难中保卫王国，拯救家人，拯救世界。

故事发生在的二十三世纪，人类的科技发展已经到达了可以星际旅行的地步。2230年出生于瓦肯星的男孩史波克（扎克瑞·昆图 Zachary Quinto 饰），因为母亲阿曼达·格雷森（薇诺娜·赖德 Winona Ryder 饰）是人类，经常遭到同僚的嘲笑和欺负。父亲萨瑞克（本·克劳斯 Ben Cross 饰）是瓦肯星的一名外交官，史波克从小就不断地在严肃的瓦肯逻辑教育和他的人类情感之间挣扎。长大后的史波克遇到了同样怀着远大志向的柯克（克里斯·派恩 Chris Pine 饰），两人虽矛盾不断但通过种种任务考验逐渐开始互相理解。企业号的老舰长是克里斯托弗·派克（布鲁斯·格林伍德 Bruce Greenwood 饰），舰员则包括医疗官“老骨头”麦考伊（卡尔·厄本 Karl Urban 饰）、总工程师史考特（西蒙·佩吉 Simon Pegg 饰）、通讯官乌瑚拉（佐伊·桑塔纳 Zoe Saldana 饰）、舵手苏鲁（约翰·周 John Cho 饰），以及17岁的领航员——天才少年契柯夫（安东·尤金 Anton Yelchin 饰）。

美国队长史蒂夫·罗杰斯（克里斯·埃文斯 Chris Evans 饰）带领着全新组建的复仇者联盟，继续维护世界和平。然而，一次执行任务时联盟成员不小心造成大量平民伤亡，从而激发政治压力，政府决定通过一套监管系统来管理和领导复仇者联盟。联盟内部因此分裂为两派：一方由史蒂夫· 罗杰斯领导，他主张维护成员自由，在免受政府干扰的情况下保护世界；另一方则追随托尼·斯塔克（小罗伯特·唐尼 Robert Downey Jr. 饰），他令人意外地决定支持政府的监管和责任制体系。神秘莫测的巴基（塞巴斯蒂安·斯坦 Sebastian Stan 饰）似乎成为内战的关键人物……